Egg OIT in clinical practice (SEICAP II): Maintenance patterns and desensitization state after normalizing the diet. Fecha: Viernes 3 de mayo

Egg OIT in clinical practice (SEICAP II): Maintenance patterns and desensitization state after normalizing the diet.

Authors:
Martín-Muñoz MF1, Alonso Lebrero E2, Zapatero L2, Fuentes Aparicio V2, Piquer Gibert M3, Plaza Martín AM3, Muñoz C4, Belver MT1, Martorell-Calatayud C5, Martorell-Aragonés A5, Blasco C6, Vilá B6, Gómez C7, Nevot S7, García Martín JM8, Madero R9, Echeverría L10.
1 Allergy Department, Pediatric Hospital La Paz (idiPaz), Madrid, Spain.
2 Allergy Department, Pediatric Hospital Gregorio Marañón, Madrid, Spain.
3 Allergy Section, Pediatric Hospital San Joan de Deu, Barcelona, Spain.
4 Pediatric Allergy Section, Hospital Carlos Haya, Malaga, Spain.
5 Allergy Department, General Hospital of Valencia, Valencia, Spain.
6 Allergy Department, Pediatric Hospital Vall d'Hebron, Barcelona, Spain.
7 Allergy Department, Pediatric Hospital San Joan de Deu, Althaia, Manrresa, Spain.
8 Pediatric Allergy, Cruces Hospital, Bilbao, Spain.
9 Statistical Department, La Paz Hospital (idiPaz), Madrid, Spain.
10 Pediatric Allergy Section, Severo Ochoa Hospital, Madrid, Spain.

Abstract:
BACKGROUND:
It is unknown which are the most suitable maintenance pattern and egg consumption to maintain the desensitization state after ending the oral immunotherapy (OIT). This multicenter, randomized, controlled trial compared two OIT maintenance patterns with pasteurized egg white (PEW), evaluating the egg consumption effect on the desensitization state after ending the OIT.

METHODS:
One hundred and one children with confirmed egg allergy were randomized: 25 to an egg-free diet (CG) and 76 to an OIT year with PEW and two maintenance patterns, 38 patients to daily 3.3 g proteins (AG) and 38 to every two days (BG). PEW challenge (DBPCFC), adverse reactions, and immune markers were assessed at baseline, at the end of the OIT, and at 6 and 12 months later on ad libitum egg consumption (T0, T12, T18, and T24). A questionnaire evaluated the egg consumption at T18.

RESULTS:
At T12, 64 of 76 (84.21%) OIT patients had reached total desensitization (32 AG and 32 BG) vs 4 of 25 (16.00%) CG who passed the PEW DBPCFC. Thirty (93.75%) AG vs 25 (78.12%) BG patients completed an OIT year. At T18, 27 of 29 (93.1%) AG vs 20 of 24 (83.3%) BG passed the PEW DBPCFC, 96% consuming at least two egg servings/week. At T24, 97.43% OIT patients passed the challenge. Most patients had adverse reactions, more frequent in the BG patients; frequency and severity of reactions decreased through the study. PEW skin prick test wheal and sIgE antibody serum levels similarly decreased in AG or BG, but AG patients had greater increase in PEW sIgG4 (P < 0.05).

CONCLUSIONS:
Daily OIT maintenance achieves better adherence, effectiveness, and safety. Two egg servings/week ensure maintained desensitization after the end of an OIT year

DOI: 10.1111/pai.13002

Comentarios

  1. INTRODUCCIÓN
    La mayoría de niños con alergia al huevo alcanzan la tolerancia a los 5 años. La inmunoterapia
    oral (OIT) tiene como objetivo normalizar la dieta de pacientes con alergia alimentaria de una
    manera segura y eficaz, induciendo una desensibilización que proporciona protección
    específica. Sin embargo, algunos estudios han demostrado que 30%-75% de los pacientes
    pierden el estado de desensibilización después de un período de evitación de alimentos.
    La Sociedad Española de Pediatría, Inmunología Clínica, Alergia y Asma (SEICAP) realizó un
    estudio multicéntrico, aleatorizado y controlado de OIT en niños con alergia al huevo
    persistente para determinar la mejor estrategia de OIT, el protocolo más eficaz y seguro para
    alcanzar la desensibilización y el mantenimiento de este estado una vez que la dieta se ha
    normalizado. El estudio se dividió en dos partes: la primera parte, SEICAP-I, evaluó la
    efectividad y seguridad de la OIT para inducir la desensibilización a 3,3 g de proteína de clara
    de huevo pasteurizada (PEW) frente a una dieta sin huevo durante un año para alcanzar la
    tolerancia natural; y los principales objetivos de esta segunda parte (SEICAP-II) fueron evaluar
    y comparar el efecto de dos patrones de mantenimiento y el consumo de huevo a voluntad en
    el estado de desensibilización, 6 y 12 meses después de finalizar la OIT.
    MÉTODOS
    Objetivos del diseño del estudio, selección de participantes y aleatorización.
    Objetivos principales: (1) comparar la adherencia, seguridad y efectividad de un patrón de
    mantenimiento de OIT diario (A) versus cada dos días (B); y (2) evaluar el efecto del patrón de
    mantenimiento y el consumo de huevos para mantener el estado de desensibilización (30 ml o
    3,3 g de proteína PEW) 6 y 12 meses después de un año de OIT.
    Objetivos secundarios: estudiar los marcadores clínicos e inmunológicos al comienzo de la OIT
    asociada con la persistencia del estado de desensibilización.
    La efectividad de la OIT se evaluó con la tasa de pacientes que alcanzaron y mantuvieron la
    desensibilización total. La desensibilización total o el mantenimiento del estado de
    desensibilización se definió como la capacidad de pasar una provocación oral (DBPCFC) con 3,3
    g de proteínas PEW (equivalente a un huevo de tamaño mediano). La seguridad se evaluó con
    la tasa de reacciones adversas a la dosis total (DAR).
    Tamaño de la muestra, selección de pacientes y aleatorización.
    Calculamos que una muestra de 101 pacientes: 76 en un año de OIT (38 con mantenimiento
    diario y 38 cada dos días) y 25 en el grupo de control (CG) con una dieta sin huevo por un año,
    sería suficiente para evaluar los objetivos del estudio.
    Criterios de inclusión: (1) niños de 6 a 9 años con diagnóstico de alergia al huevo y al menos
    una reacción alérgica al huevo durante el último año, (2) firmar un consentimiento informado
    para participar en el estudio; (3) prueba cutánea (SPT) positiva a clara de huevo (EW) con
    diámetro medio >3 mm; (4) niveles séricos de sIgE >0,35 kU/L a EW, ovalbúmina (OVA) u
    ovomucoide (OVM); y (5) alergia al huevo confirmada por una provocación doble ciego
    controlado con placebo a clara de huevo pasteurizada (DBPCFC- PEW).
    Criterios de exclusión: (1) asma grave o incontrolada; (2) dermatitis atópica grave; (3) síntomas
    de esofagitis; (4) enfermedades autoinmunes, cardiovasculares o neuropsiquiátricas; (5)
    tratamiento con B-bloqueadores; (6) OIT durante el último año; y (7) inmunoterapia con
    aeroalérgenos en la fase de inicio.

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  2. Protocolo de estudio

    El estudio se llevó a cabo en 5 etapas durante 24 meses, desde T0 o tiempo de inclusión y
    aleatorización hasta T6, T12, T18 y T24 (6, 12, 18 y 24 meses después de la inclusión) con
    visitas semanales en el período de inducción y visitas de seguimiento en las 5 etapas.
    101 pacientes fueron incluidos y aleatorizados en T0: 76 con un año de OIT (38 con
    mantenimiento diario (AG) y 38 cada dos días (BG)), y 25 en grupo de control (CG) con una
    dieta sin huevo durante un año.
    En T12, se realizó un DBPCFC con 3,3 g de proteína PEW a todos los pacientes en CG e OIT que
    habían alcanzado la desensibilización total. Los pacientes en CG con alergia al huevo
    confirmada en T12 podrían iniciar OIT.
    Provocación oral al alimento
    La alergia al huevo y el estado de desensibilización fueron confirmadas por un DBPCFC. En T0,
    se realizó un DBPCFC con EW cocida (100ºC por 10 minutos) en todos los pacientes,
    comenzando con 2.5 g, y luego a intervalos de 30 minutos, 5 g, 10 g y 25 g, hasta una dosis
    acumulada de 45 g (3.3 g de proteína). Si el paciente superó este desafío, al día siguiente se
    realizó una segunda DBPCFC con PEW, comenzando con 1 ml, y luego a intervalos de 30
    minutos, 2 ml, 4 ml, 8 ml y 15 ml hasta una dosis acumulada de 30 ml (3.3 g de proteína),
    equivalente a un huevo de tamaño mediano. Se realizó una provocación abierta con huevo
    crudo a todos los pacientes con OIT 24 horas después de alcanzar la desensibilización total y en
    T12 a todos los pacientes que pasaron la DBPCFC con PEW.
    Protocolo de inmunoterapia oral
    La PEW, con alergenicidad equivalente a la EW en bruto, fue el material utilizado para la OIT,
    que se realizó en tres fases: (1) fase de aumento de la dosis comenzando con 1 ml de una
    solución 1/1000 de PEW; si el paciente no presentó síntomas alérgicos, se administró una dosis
    doble cada 30 minutos hasta alcanzar la PEW sin diluir; si el paciente no desarrolló DAR fue
    dado de alta y el protocolo de desensibilización se continuó al día siguiente. (2) fase de
    acumulación (patrón PI o PII), con incrementos semanales del 30% en el hospital durante la
    última dosis tolerada, y los pacientes con PI recibieron en casa incrementos diarios del 5%. Se
    consideró desensibilización total cuando se alcanzaron 30 ml (3,3 g de proteína) de PEW sin
    ninguna reacción. Al día siguiente, se realizó una provocación abierta para confirmar la
    desensibilización total. (3) fase de mantenimiento; los pacientes asignados a AG tomaron 3,3 g
    de proteínas PEW diariamente y los pacientes asignados a BG la misma dosis cada dos días,
    hasta completar el año OIT. Los pacientes del CG con alergia al huevo en T12 que iniciaron OIT,
    la terminaron cuando alcanzaron la dosis objetivo. Todos los pacientes con OIT (AG, BG, CG)
    comenzaron a consumir huevos a voluntad cuando alcanzaron los 3,3 g de proteína de PEW.
    Durante la fase de inducción, se instruyó a pacientes y familiares a evitar factores de riesgo
    para DAR: no se permitió el uso de AINES excepto paracetamol; no se permitió el ejercicio
    intenso 1 hora antes y 4 horas después de tomar la OIT; los pacientes fueron observados al
    menos 4 horas después de recibir cada dosis, y no se permitió ningún otro consumo de huevo
    que el de OIT antes de alcanzar la desensibilización total. Se capacitó a los padres en el
    reconocimiento y tratamiento de reacciones, se proporcionaron autoinyectores de epinefrina
    e instrucciones sobre su uso, y se pidió que completaran diarios con dosis administrada,
    síntomas y tratamiento requerido. Estos diarios fueron revisados por los investigadores.

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  3. Análisis estadístico
    Una prueba de chi-cuadrado corregida calculó que la muestra requerida que proporcionaría
    80% de potencia, en nivel alfa unilateral de 0,05, para detectar una diferencia significativa
    entre los grupos, suponiendo una tasa de éxito estimada del 20% en el grupo control y una
    tasa estimada del 50% en el grupo de OIT. La prueba de chi-cuadrado se usó para comparar a
    los pacientes que alcanzaron la desensibilización total en el grupo OIT o que lograron una
    tolerancia natural en el GC durante 1 año. La prueba de Mann-Whitney se usó para probar las

    diferencias entre la OIT y CG y los grupos PI y PII. La prueba de la suma de rangos de Wilcoxon
    se usó para evaluar las diferencias entre los grupos en el SPT (tamaño del habón) y en los
    niveles de Ig. La evolución de los marcadores inmunológicos a través del estudio se analizó
    mediante un análisis de regresión de modelo mixto para controlar el efecto de las mediciones
    repetidas, la factorización por grupo (OIT, CG) y el período de medición (T0, T1, T12, T18 y
    T24). Se estudió el efecto principal y la interacción entre los factores. En primer lugar,
    estudiamos los efectos principales de cada factor, es decir, el comportamiento de los valores
    promedio obtenidos con cada grupo o el valor promedio para el marcador en cada punto
    temporal. Las comparaciones "post-Hoc" se realizaron utilizando el método de Bonferroni.
    RESULTADOS
    El estudio incluyó 101 niños con alergia al huevo probada por DBPCFC, mediana de edad de 6
    años y 9 meses. Se asignaron al azar en T0: 76 con OIT (38 AG, 38 BG) y 25 (CG) con una dieta
    sin huevo durante un año. Los pacientes en CG resultaron más jóvenes que los de AG, BG o AG
    +BG (p<.05); pero, las características clínicas e inmunológicas restantes fueron similares.
    Respuesta clínica
    En T12, 18/25 (72.00%) o 18/22 (81.81%) de los pacientes en CG que realizaron el DBPCFC PEW
    no lo lograron; 16 de ellos fallaron en la prueba de huevo cocido y 4/22 (18.8%) pasaron el
    huevo cocido vs. 64/76 (84.2%) pacientes de OIT (32 AG y 32 BG) que habían alcanzado la dosis
    objetivo o desensibilización total (p=.000). Luego, todos estos pacientes superaron el desafío
    de huevo crudo abierto e iniciaron el consumo de huevo a voluntad continuando con esta
    dosis de mantenimiento hasta completar un año de OIT. 12 pacientes del CG alérgicos al huevo
    en ese momento, solicitaron y comenzaron OIT; el 66,66% alcanzaron la desensibilización total,
    superaron el desafío abierto, terminaron la OIT y comenzaron a consumir huevos a voluntad.
    Finalmente, 72/88 (81.81%) pacientes que iniciaron la OIT alcanzaron la desensibilización total,
    período de inducción promedio 121.12 ± 91.43 días. Solo 55 de ellos completaron 1 año de
    OIT, 30/32 (96.87%) AG vs. 25/32 (78.12%) BG, con un período de mantenimiento similar
    (252.18 ± 61.96 días en AG vs. 244.75 ± 65.68 días en BG) (p>.05). Todos los pacientes que
    completaron 1 año de OIT aprobaron en T12 el DBPCFC PEW y el desafío de huevo crudo
    abierto. Nueve pacientes suspendieron el mantenimiento de OIT: un paciente de BG que sufrió
    un DAR grado 4 y ocho (2 de AG y 6 de BG) que continuaron en el estudio que consumieron
    huevo a voluntad. Cinco de estos pacientes (2 de AG y 3 de BG) rechazaron el desafío, todos
    ellos habían suspendido el mantenimiento de la OIT al menos 6 meses antes del desafío.
    En T18, 70/72 (95.83%) niños que habían logrado la desensibilización total continuaron con el
    consumo de huevo a voluntad (31 AG, 31 BG y 8 CG). Un paciente de AG, que no completó un
    año de OIT, rechazó la DBPCFC PEW y lo abandonó en este momento. La mayoría de los
    pacientes que realizaron la DBPCFC PEW en T18, 52/60 (86.6%) lo aprobaron: 45/48 (93.75%)
    seis meses después de finalizar un año de OIT, 26/28 (92.85%) AG y 19/20 (95.00) %) BG, vs.
    7/12 (58.33%) que no habían completado un año (p=.006).

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  4. El análisis del cuestionario sobre el consumo de huevos en la última semana, mostró que la
    mayoría de pacientes que aprobaron el DBPCFC PEW en este momento (96.07%) les gustaban
    los huevos y habían consumido más porciones de huevos que aquellos que falló el desafío
    (50.05%) (p<.05). Sin embargo, aquellos pacientes que no completaron 1 año de OIT y
    superaron el desafío en T18, consumieron al menos 3 porciones de huevos en la última
    semana y aquellos que no completaron el año y fallaron el DBPCFC PEW habían comido 2 o
    menos. Los pacientes que pasaron la DBPCFC PEW en T18 tuvieron, en T0, una mayor
    respuesta a la dosis de umbral que los que la fallaron (p=.035). Todos los que fallaron en la
    DBPCFC PEW en T18 habían aumentado su respuesta a la dosis umbral (p=.000). Nueve
    pacientes rechazaron la DBPCFC PEW en este momento; Ocho de ellos alcanzaron T24 en el
    consumo de huevos a voluntad.

    Sesenta y nueve niños, 69/72 (95.83%), que alcanzaron la desensibilización total continuaron
    en T24 con el consumo de huevo a voluntad. En este momento, 46/48 (95.83%) pacientes
    pasaron la DBPCFC PEW: 39/40 (97.5%) doce meses después de completar un año de OIT
    (19/19 AG vs. 20/21 BG) vs. 7/8 (87.5%) que no lo completó. Dos pacientes en BG no pasaron
    el desafío: uno de ellos no completó un año de OIT y también falló el desafío de huevo en T18,
    otro completó 1 año de OIT y pasó el desafío de huevo en T18 pero desde entonces solo había
    comido alimentos con huevos al horno; ambos de estos pacientes respondieron en T24 con
    una dosis mayor de PEW que en T0. Veintiún pacientes rechazaron la DBPCFC PEW en T24; 13
    pasaron el desafío en T18, 4 no lo pasaron y 4 lo rechazaron en ese momento.
    Marcadores inmunes
    En T0, los marcadores inmunitarios fueron similares en los pacientes con AG, BG y CG. Sin
    embargo, los pacientes que pasaron el DBPCFC de huevo cocido a T0 tuvieron niveles de suero
    de sIgE de OVM más altos (p<.05) que los pacientes que no lo lograron. Los pacientes con OIT
    que superaron la prueba de PEW en T18 tuvieron una dosis de respuesta umbral T0 más alta
    que los que la fallaron (p=.035), pero los marcadores inmunológicos no mostraron diferencias.
    Los pacientes que pasaron la DBPCFC PEW en T18 y T24 mostraron una disminución similar y
    significativa en habón a EW y niveles de sIgE (EW, OVA y OVM) de T0 a T24 (p=.000). Los
    niveles séricos de sIgG4 a EW aumentaron en pacientes con OIT AG y BG de T0 a T12 (p<.001);
    pero los pacientes AG tuvieron un aumento mayor de T6 a T12 que aquellos con BG (P=.036);
    los pacientes en CG en una dieta sin huevo no mostraron cambios de T0 a T12.
    Seguridad
    De T0 a T12, 66/76 (86.84%) pacientes con OIT desarrollaron DAR vs. 8/22 (27%) en CG
    (ingestión involuntaria de huevo) (p<.001). Las DAR disminuyeron en número y gravedad a lo
    largo de la OIT y a lo largo del estudio (p<.05). La mayoría de los pacientes con OIT (90.78%)
    desarrollaron DAR durante la fase de acumulación; 420/8448 (4.9%) dosis causaron reacciones
    alérgicas inmediatas, 74.53%, fueron de grado 1 o 2; 21.90% fueron reacciones de grado 3 y
    3,57% de grado 4, que ocurrieron en 7 pacientes. Durante la fase de mantenimiento, 54
    pacientes (26 AG vs. 28 BG) informaron 87 reacciones relacionadas con la dosis. Setenta y dos
    (82.76%) fueron de grado 1-2 y 15 (17.24%) fueron reacciones de grado 3. Un paciente
    desarrolló una reacción de grado 4 después de 2 meses en mantenimiento B; había suspendido
    la OTI durante 4 días debido a gastroenteritis y diez minutos después de tomar la dosis de
    reinicio, 15 ml de PEW, desarrolló un intenso prurito generalizado con eritema, urticaria, dolor
    abdominal y vómitos que requerían una dosis de adrenalina para controlar los síntomas. Un
    paciente desarrolló síntomas de esofagitis entre T12 y T24, pero el examen macroscópico y
    microscópico de su esófago fue normal. Ningún paciente tuvo reacciones adversas moderadas
    o severas; pero al menos 17 pacientes informaron prurito oral inmediato o dolor abdominal
    leve aislado, que desapareció espontáneamente en unos pocos minutos; estos síntomas
    habían disminuido por T24.

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  5. DISCUSIÓN
    Aunque los pacientes en el CG eran más jóvenes, solo 18.18% que completaron un año de
    seguimiento alcanzaron la tolerancia natural frente a 84.21% de los pacientes con OIT que
    alcanzaron la desensibilización total.
    Los pacientes asignados al azar a OIT que alcanzaron la desensibilización total, comenzaron el
    consumo de huevo a voluntad completando un año de OIT con el mantenimiento asignado. AG
    y BG tuvieron un período de mantenimiento similar. Sin embargo, los pacientes en AG tuvieron
    mejor cumplimiento que los pacientes con BG.
    La mayoría de pacientes que completaron un año OIT mantuvieron la desensibilización total en
    T18, después de seis meses de consumo de huevo a voluntad (98.85% AG y 95.00% BG), esta

    tasa fue mayor que en pacientes que no completaron un año OIT (93.75% vs. 58.33%). El
    consumo de huevos en T18, fue mayor en pacientes que pasaron la DBPCFC PEW.
    Todos los pacientes que realizaron la DBPFC PEW en T24, excepto dos, mantuvieron una
    desensibilización total, 95.5% que completaron un año de OIT después de 12 meses de
    consumo de huevo a voluntad vs. 87.5% que no lo completó, después de 8-18 meses comiendo
    huevo a voluntad.
    Finalmente, 81.81% niños alcanzaron la desensibilización total y 95.45% superaron la prueba
    con 3.3 g de proteína PEW al menos 6 meses después de terminar la prueba OIT en T18 y/o
    T24. Cuatro factores podrían haber influido en nuestros resultados: (1) una dosis objetivo más
    alta (3,3 g de proteína EW), equivalente a una clara de huevo cruda; (2) un período de OIT más
    largo, 1 año; (3) la mayoría de los pacientes, al menos 6 meses en mantenimiento; y (4) el
    consumo de huevos después de suspender la OIT (2 o más huevos cocidos por semana).
    Los estudios que han analizado la tolerancia mantenida después de OIT seguida de un período
    de exclusión de huevo por 4 a 6 semanas, encontraron una pérdida de desensibilización en
    25% a 72% de los pacientes, que necesitaban reiniciar la OIT para recuperar la
    desensibilización.
    De manera similar en ensayos anteriores de OIT, observamos que el habón a EW y los niveles
    séricos de sIgE a EW, OVA y OVM disminuyeron y los niveles séricos de IgG4 a EW aumentaron
    durante la OIT; la sIgE a huevo continuó disminuyendo después de interrumpir la OIT,
    comiendo huevo a voluntad. Observamos que aquellos pacientes que fracasaron con la
    DBPCFC PEW después de suspender la OIT, tuvieron mayor habón a EW y niveles más altos de
    sIgE al huevo al comienzo de la OIT.
    Las reacciones adversas disminuyeron en número e intensidad durante el estudio. Fueron más
    frecuentes durante el período de inducción y menos frecuentes y más suaves en la fase de
    mantenimiento, aunque más numerosos en pacientes con mantenimiento de 2 días. La
    interrupción temprana del mantenimiento se asoció con una reacción de grado 4 después de
    una gastroenteritis, probablemente debido a una restauración temprana de la OIT. Solo se
    observaron reacciones de grado 1-2 después de suspender un año de OIT, y estas
    disminuyeron y prácticamente desaparecieron 6-12 meses después de finalizarla.
    Concluimos que 1 año de OIT con al menos 6 meses de mantenimiento y dosis equivalentes a
    una EW pasteurizada, mejora la efectividad de la OIT de huevo y permite el consumo de huevo
    a voluntad. El patrón de mantenimiento diario parece tener mejor adherencia y menos
    reacciones adversas. Dos porciones de huevos por semana aseguran la persistencia de la
    desensibilización total en la mayoría de pacientes 6 meses después de terminar un año de OIT.

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